Summary
The structural changes in the chromatophores of Hyla arborea related to changes in skin color were studied by electron microscopy and reflectance microspectrophotometry. During a change from a light to a darker green color, the melanosomes of the melanophores disperse and finally surround the iridophores and partly the xanthophores. The iridophores change from cup-shape to a cylindrical or conical shape with a simultaneous change in the orientation of the platelets from being parallel to the upper surface of the iridophores to being more irregular. The xanthophores change from lens-shape to plate-shape. The color change from green to grey seems always to go through a transitional black-green or dark olive green to dark grey. During this change the xanthophores migrate down between the iridophores, and in grey skins they are sometimes found beneath them. The pterinosomes gather in the periphery of the cell, while the carotenoid vesicles aggregate around the nucleus. The iridophores in grey skin are almost ball-shaped with concentric layers of platelets. A lighter grey color arises from a darker grey by an aggregation of melanosomes. The chromatophore values previously defined for Hyla cinerea are applicable in Hyla arborea, and the ultrastructural studies support the assumptions previously made to explain these values.
Zusammenfassung
Die strukturellen Veränderungen der Chromatophoren beim Farbwechsel von Hyla arborea wurden mit Hilfe von Elektronenmikroskopie und Reflexions-Mikrospektrophotometrie untersucht. Während des Wechsels von einer hellgrünen zu einer dunkelgrünen Farbe breiten sich die Melanosomen aus, bis sie schließlich die Iridophoren und teilweise auch die Xanthophoren umhüllen; die becherförmigen Iridophoren werden zylinderoder kegelförmig. Gleichzeitig verändern die Purintäfelchen ihre Orientierung parallel zur Oberseite der Zelle und sind unregelmäßiger ausgerichtet; die linsenförmigen Xanthophoren werden plattenförmig. Der Wechsel von grüner zu grauer Färbung scheint stets über Schwarzgrün oder Dunkelolivgrün zu gehen. Die Xanthophoren keilen sich dann zwischen die Iridophoren ein und liegen in der grauen Haut oft unterhalb der letzteren; die Pterinosomen sammeln sich in der Peripherie der Zelle, während sich die Carotenoidvesikel um den Kern herum häufen. Die Iridophoren in der grauen Haut sind fast kugelförmig mit Purintäfelchen in konzentrischen Schichten. Eine hellgraue Färbung geht aus einer dunkelgrauen durch Aggregation der Melanosomen hervor. Die Chromatophorenwerte (“chromatophore values”), die Nielsen und Dyck (1978) für Hyla cinerea definierten, sind auch für Hyla arborea verwendbar; die Annahmen, die diesen Werten zugrunde liegen, werden jetzt ultrastrukturell gestützt.
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References
Bagnara, J.T.: Cytology and cytophysiology of non-melanophore pigment cells. Int. Rev. Cytol. 20, 173–205 (1966)
Bagnara, J.T., Hadley, M.E.: Chromatophores and color change: the comparative physiology of animal pigmentation. Englewood Cliffs, New Jersey: Prentice-Hall 1973
Bagnara, J.T., Taylor, J.D., Hadley, M.E.: The dermal chromatophore unit. J. Cell Biol. 38, 67–79 (1968)
Biedermann, W.: Ueber den Farbenwechsel der Frösche. Arch. ges. Physiol. 51, 455–508 (1892)
Denton, E.J., Land, M.F.: Mechanism of reflexion in silvery layers of fish and cephalopods. Proc. roy. Soc. B 178, 43–61 (1971)
Ficalbi, E.: Ricerche sulla struttura minuta della pelle degli Anfibi (Pelle degli anuri della famiglia delle Hylidae). Atti della R. Accademia Peloritana in Messina, Anno 11 (1896/97), Messina [cited by Schmidt (1920)]. (1896)
Goubeaud, W.: Die histologischen Grundlagen von Farbkleid und Farbwechsel bei Bufo viridis. Z. Morph. Ökol. Tiere 21, 702–739 (1931)
Hogben, L., Slome, D.: The pigmentary effector system. VI. The dual character of endocrine coordination in amphibian colour change. Proc. roy. Soc. B 108, 10–53 (1931)
Kawaguti, S., Kamishima, Y., Sato, K.: Electron microscopic study on the green skin of the tree frog. Biol. J. Okayama Univ. 11 (3–4), 97–109 (1965)
Land, M.F.: A multilayer interference reflector in the eye of the scallop, Pecten maximus. J. exp. Biol. 45, 433–447 (1966)
Longhurst, R.S.: Geometrical and physical optics, 3. ed. London: Longman Group Ltd. 1973
Millot, J.: Le pigment purique chez les vertébrés inférieurs. Bull. Biol. Fr. Belg. 57, 261–363 (1923)
Müssbichler, A., Umrath, K.: Über den Farbwechsel von Hyla arborea. Z. vergl. Physiol. 32, 311–318 (1950)
Neumann, E.: Guaninkristalle in den Interferenzzellen der Amphibien. Virchows Arch. path. Anat. 196, 566–576 (1909)
Nielsen, H.I.: The effect of stress and adrenaline on the colour of Hyla cinerea and Hyla arborea. (In preparation, a)
Nielsen, H.I.: Chromatophores and adaptation to colored backgrounds in two color types of the edible frog, Rana esculenta. (In preparation, b)
Nielsen, H.I., Dyck, J.: Adaptation of the tree frog, Hyla cinerea, to colored backgrounds, and the rôle of the three chromatophore types. J. exp. Zool. 205, 79–94 (1978)
Obika, M., Matsumoto, J.: Morphological and biochemical studies on amphibian bright-colored pigment cells and their pterinosomes. Exp. Cell Res. 52, 646–659 (1968)
Palade, G.E.: A study of fixation for electron microscopy. J. exp. Med. 95, 285–298 (1952)
Rodríguez, E.M.: Fixation of the central nervous system by perfusion of the cerebral ventricles with a threefold aldehyde mixture. Brain Res. 15, 395–412 (1969)
Schmidt, W.J.: Über die sog. Xantholeukophoren beim Laubfrosch. Arch. mikr. Anat. 93, 93–117 (1919)
Schmidt, W.J.: Über das Verhalten der verschiedenartigen Chromatophoren beim Farbenwechsel des Laubfrosches. Arch. mikr. Anat. 93, 414–455 (1920)
Schmidt, W.J.: Das Glanzepithel und die Schillerfarben der Sapphirinen nebst Bemerkungen über die Erzeugung von Strukturfarben durch Guanin bei anderen Tieren. Verh. naturw. Ver. preuss. Rheinlande u. Westfalen 82, 227–300 (1926)
Taylor, J.D.: Electron microscopy of iridophores in hypophysectomized Rana pipiens larvae. Amer. Zool. 6, 587 (1966)
Taylor, J.D., Bagnara, J.T.: Dermal chromatophores. Amer. Zool. 12, 43–62 (1972)
Van Rynberk, G.: Über den durch Chromatophoren bedingten Farbenwechsel der Tiere (sog. chromatische Hautfunktion). Ergebn. Physiol. 5, 347–571 (1906)
Vašiček, A.: Optics of thin films. Amsterdam: North Holland Publishing Company 1960
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The author wishes to thank Drs. P. Budtz, J. Dyck and L.O. Larsen for valuable discussions and J. Dyck for kindly providing the spectrophotometer granted him by the Danish National Science Foundation. The skilled technical assistance of Mrs. E. Schiøtt Hansen is gratefully acknowledged. Permission was granted by the Springer-Verlag to republish the illustrations of W.J. Schmidt (1920)
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Nielsen, H.I. Ultrastructural changes in the dermal chromatophore unit of Hyla arborea during color change. Cell Tissue Res. 194, 405–418 (1978). https://doi.org/10.1007/BF00236162
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