Summary
Ultrastructural features of the dioptric apparatus of photoreceptors of adult Collembola described by the author has enabled the author to compare the structure of ocular formations with aggregated ommatidia. Four different types of corneulae have been determined, the most remarkable of which are those showing ‘corneal nipples’. The four crystalline cells have alternately different functions during each molting cycle. On their distal surfaces, the cells elaborate cuticular material of the corneula; proximally, they secrete a crystalline cone. The Semper cells thus have both corneogenous and crystallogenous functions. The typically concentric spatial distribution of intracellular organelles in these cells is a characteristic feature for Collembola. Each crystalline cell sends towards the basal membrane a tubular process containing granules, numerous microtubules, and a small amount of glycogen. The shape, the structure, and the chemical composition of the crystalline cones are highly variable. In Collembola, the crystalline formation can either be intracellular or extracellular, and it can be simple or quadripartite. No explanation has yet been advanced for the existence of small crystalline satellites which appear to be associated with the single large crystalline cones; this association is characteristic for the troglobian species Tomocerus problematicus. The dioptric apparatus of Collembolan ommatidia is completed by the presence of two corneogenous cells, the cytoplasm of which contains few organelles and in some cases pigments.
Résumé
L'étude ultrastructurale de l'appareil dioptrique des photorécepteurs des Collemboles adultes a permis de reconsidérer la structure des formations oculaires à ommatidies aggrégées. Quatre types de cornéules ont été reconnus, dont les plus remarquables sont ceux à ≪mamelons cornéens≫. Les cellules cristalliniennes au nombre de quatre assurent alternativement une double fonction au cours de chaque cycle de la mue. Sur les faces distales, les cellules élaborent le matériel cuticulaire de la cornéule; vers l'intérieur elles sécrètent le cristallin. Les cellules de Semper réalisent ainsi une fonction cornéagène et une fonction cristallogène. La répartition spatiale des organites intracellulaires en couches concentriques est une caractéristique des Collemboles. Chaque cellule cristallinienne envoie vers la membrane basale un processus tubulaire contenant des granules denses de nombreux microtubules et du glycogène en faible quantité. Les cônes cristallins présentent une grande diversité de forme de structure et de composition chimique. Suivant les groupes le cristallin peut être une formation intracellulaire ou extracellulaire, simple ou quadripartite. La présence de petits cristallins satellites associés à un cristallin unique reste inexpliquée mais caractérise une espèce troglobie Tomocerus problematicus. Deux cellules dites ≪cornéagènes≫ à cytoplasme toujours pauvre en organites intracytoplasmiques, avec ou sans pigment, complètent l'appareil dioptrique des ommas des Collemboles.
Similar content being viewed by others
Bibliographie
Barra, J. A.: Les photorécepteurs des Collemboles. Nouvelles formations à structure ≪rhabdomérique≫, propres au genre Tomocerus (Insectes, Collemboles). C. R. Acad. Sci. (Paris) 268, 2088–2090 (1969).
- Les photorécepteurs des Collemboles. Etude histochimique du cristallin. Rev. Ecol. Biol. Sol (sous presse).
Bernhard, C. G., Gemme, G., Sällström, J.: Comparative ultrastructure of corneal surface topography in insects with aspects on phylogenesis and function. Z. vergl. Physiol. 67, 1–25 (1970).
Bernhard, C. G., Miller, W. H.: A corneal nipple pattern in insect compound eyes. Acta physiol. scand. 56, 385–386 (1962).
—, Møller, A. R.: Function of the corneal nipples in the compound eyes of insects. Acta physiol. scand. 58, 381–382 (1963).
—: The insect corneal nipple array. A biological, broad-band impedance transformer that acts as an antireflection coating. Acta physiol. scand. 63, suppl. 243, 1–79, (1965).
Brammer, J. D.: The ultrastructure of the compound eye of a mosquito Aedes aegypti L. J. exp. Zool. 175, 181–196 (1970).
Brandenburg, J.: Die Feinstruktur des Seitenauges von Lepisma saccharina L. Zool. Beitr., N. F. 5, 291–300 (1960).
Bütschli, O.: Vorlesungen über vergleichende Anatomie. 3. Sinnesorgane und Leuchtorgane. Berlin: Springer 1921.
Burton, P. R., Stockhammer, K. A.: Electron microscopic studies of the compound eye of the toadbug, Gelastocoris oculatus. J. Morph. 127, 233–258 (1969).
Carriere, J.: Die Sehorgane der Tiere. München 1885.
Claparede, E.: Zur Morphologie der zusammengesetzten Augen bei den Arthropoden. Z. wiss. Zool. 10, 191–214 (1860).
Dallai, R.: Ricerche sui Collemboli. IX. Contributo alla conoscenza di Disparrhopalites patrizii (Cassagnau e Delamare, 1953). Redia 52, 149–160 (1970).
—, Ferrari, R.: Ricerche sui Collemboli IX. Nuove osservazioni morfologiche e corologiche su Hypogastrura (s. str.) socialis (Uzel) e Hypogastrura (s. str.) meridionalis Steiner. Redia 52, 161–175 (1970).
Denis, J. R.: Sous-classe des Aptérygotes. Traité de Zoologie. Paris: P. P. Grassé 1949.
Eguchi, E., Waterman, T. H.: Fine structure pattern in crustacean rhabdoms. In: The functional organization of the compound eye (C. G. Bernhard ed.), p. 105–124. Oxford: Pergamon Press 1966.
Fahrenbach, W. H.: The morphology of the eyes of Limulus. II. Ommatidia of the compound eye. Z. Zellforsch. 93, 451–483 (1969).
Franke, W. W., Krien, S., Brown, R. M.: Simultaneous glutaraldehyde-osmium tetroxide fixation with postosmication. Histochemie 19, 162–164 (1969).
Gemme, G.: Ultrastructural ontogenesis of cornea and corneal nipples in the compound eye of insects. Acta physiol. scand. 66, 511–512 (1966).
Goldsmith, T. H.: Fine structure of the retinulae in the compound eye of the honey bee. J. Cell Biol. 14, 489–494 (1962).
—: The physiology of insecta. The visual system of insects (Rockstein, M.) 1, 397–462 (1964).
Grenacher, H.: Untersuchungen über das Sehorgan der Arthropoden. Göttingen 1879.
Güldner, F. H., Wolff, J. R.: Über die Ultrastruktur des Komplexauges von Daphnia pulex. Z. Zellforsch. 104, 259–274 (1970).
Hanström, B.: Inkretorische Organe, Sinnesorgane und Nervensystem des Kopfes einiger niederer Insektenordnungen. Svenska Vet-Akad. Handl. Stockh. 18, 1–266 (1940).
Hesse, R.: Untersuchungen über die Organe der Lichtempfindung bei niederen Thieren. VII Von den Arthropoden-Augen. Z. wiss. Zool. 70, 347–373 (1901).
Holmgren, N.: Vergleichendes über den Kopfbau der Crustaceen und Hexapoden. Ark. Zool. (Stockh.) 13, 1–59 (1920).
Horridge, G. A.: The retina of the locust. In: The functional organization of the compound eye (C. G. Bernhard ed.). Oxford: Pergamon Press 1966.
—: Pigment movement and the crystalline threads of the firefly eye. Nature (Lond.) 218, 778–779 (1968).
—: The eye of Dytiscus (Coleoptera). Tissue and Cell 1, 425–442 (1969).
Johansen, H.: Die Entwicklung des Imagoauges von Vanessa urticae L. Zool. Jb, Abt. Anat. u. Ontog. 6, 445–480 (1893).
Kirchhoffer, O.: Die Entwicklung des Komplexauges nebst Ganglion opticum von Dermestes vulpinus F. I. Die Entwicklung des Komplexauges. Arch. Naturgesch. 76, 1–26 (1910).
Lawrence, P. N., Greenslade, P. J. M.: Soil fauna studies illustrated by Collembola. Part I. Taxonomy and geographical distribution of the Collembola. Phil. Trans. B 255, 307–312 (1969).
Lubbock, J.: Monograph of the Collembola and Thysanoura. Ray. Soc. London 1873.
Marlier, G.: Recherches sur les organes photorécepteurs des insectes aptilotes. Ann. Soc. roy. Zool. Belg. 72, 204–236 (1941).
Massoud, Z.: Etude de l'ornementation épicuticulaire du tégument des Collemboles au microscope électronique à balayage. C. R. Acad. Sci. (Paris) 268, 1407–1409 (1969).
Miller, W. H., Møller, A. R., Bernhard, C. G.: The corneal nipple array. In: The functional organization of the compound eye (C. G. Bernhard, ed.). Oxford: Pergamon Press 1966.
Paclt, J.: Biologie der primär flügellosen Insekten. Jena: G. Fischer 1956.
Paledovy, C.: Aspect et répartition de formations épicuticulaires inframicroscopiques chez trois Collemboles. C. R. Acad. Sci. (Paris) 267, 214–217 (1968).
Paulus, H. F.: Zur Feinstruktur des zusammengesetzten Auges von Orchesella sp. (Insecta, Collembola). Z. Naturforsch. 25b, 334–335 (1970).
Perrelet, A.: The fine structure of the retina of the honey bee drone. An electron microscopical study. Z. Zellforsch. 108, 530–562 (1970).
Perry, M. M.: Further studies on the development of the eye of Drosophila melanogaster. I. The ommatidia. J. Morph. 124, 224–248 (1968).
Phillips, E. F.: Structure and development of the compound eye of the honey bee. Proc. Acad. nat. Sci. Phil. 57, 123–157 (1905).
Pipa, R. L., Nishioka, R. S., Bern, H. A.: Thysanuran median frontal organ: its structural resemblance to photoreceptors. Science 145, 829–831 (1964).
Reynolds, E. S.: The use of lead citrate at high ph as an electron opaque stain in electron microscopy. J. Cell Biol. 17, 208–212 (1963).
Schaller, F.: Collembola (Springschwänze). Handbuch der Zoologie, Bd. 4, S. 1.-72 (1970).
Such, J.: Observations sur l'infrastructure des cellules cristalliniennes de l'œil du Phasme Carausius morosus Br. Ces cellules sont-elles de simples éléments ≪dioptriques≫ ? C. R. Acad. Sci. (Paris) 268, 356–359 (1969a).
—: Contribution à l'étude histochimique et infrastructurale du ≪cristallin≫, dans l'ommatidie du Phasme Carausius morosus Br. C. R. Acad. Sci. (Paris) 269, 1982–1984 (1969b).
Thibaud, J. M.: Structure et régression de l'appareil visuel chez les Hypogastruridae (Collemboles) épigés et cavernicoles. Ann. Spéléol. 22, 407–416 (1967a).
—: Etude de l'appareil oculaire chez Typhlogastrura balazuci Delamare Hypogastruridae (Collembole) cavernicole. Ann. Spéléol. 22, 797–802 (1967b).
Trujillo-Cenóz, O., Melamed, J.: Electron microscopic observations on the peripheral and intermediate retina of dipterans. In: Functional organization of the compound eye (C. G. Bernhard ed.). Oxford: Pergamon Press 1966.
Varela, F. G., Porter, K. R.: Fine structure of the visual system of the honeybee (Apis mellifera). I. The retina. J. Ultrastruct. Res. 29, 236–259 (1969).
Wachmann, E.: Zum Feinbau der Ommatidien von Pteronemobius heydeni (Fisch.) (Orthoptera, Gryllidae). Z. Zellforsch. 108, 46–58 (1970).
Waddington, C, H., Perry, M. M.: Inter-retinular fibers in the eyes of Drosophila. J. Ins. Physiol. 9, 475–478 (1963).
Weber, H.: Grundriß der Insektenkunde, 4. Aufl. Jena 1966.
Wigglesworth, V. B.: The priniciples of insect physiology. New York: E. P. Dutton 1965.
Willem, V.: Les yeux et les organes post-antennaires des Collemboles. Ann. Soc. entomol. Belg. 41, 225–226 (1897).
—: Recherches sur les Collemboles et les Thysanoures. Mém. Sav. étr. Acad. Roy. Belg. 58, 1–144 (1900).
Author information
Authors and Affiliations
Rights and permissions
About this article
Cite this article
Barra, J.A. Les photorécepteurs des Collemboles, étude ultrastructurale. Z. Zellforsch. 117, 322–353 (1971). https://doi.org/10.1007/BF00324808
Received:
Issue Date:
DOI: https://doi.org/10.1007/BF00324808