Summary
In the rat (Wistar-WU) sexual differentiation of the gonads occurs between days 14 and 15 post conception (p.c.). At this time the oogonia and their parallel population — the M-prospermatogonia (I-gonocytes)—divide rapidly. On about day 17 p.c., the last generation of oogonia and M-prospermatogonia, frequently arranged in synchronized clusters, enters mitosis. The postmitotic nuclei of their daughter cells—oocytes and T 1-prospermatogonia (II-gonocytes)—are small; coarse flakes of chromatin are associated with the nuclear membrane causing the typical “crustlike” appearance and the similarity with the prophases of oogonia and M-prospermatogonia. After the oocytes have passed a G1-phase of approximately 10 hr, they enter the S-phase at the end of the preleptotene stage. Then they pass the different stages of the meiotic prophase until they enter the dictyate stage from 3 day post partum (p.p.) onwards. The T1-prospermatogonia, on the other hand, spend a long G1-phase of about 10 days without any conspicuous morphological change before entering the S-phase from day 4 p.p. onwards. The duration of the S-pbase (D-S) of both cell types—oocytes and T1-prospermatogonia—as determined by the double labeling method with 14C- and 3H-thymidine is found to be 11.5 hr. The most favourable time for determining the D-S was day 18 p.c. for the oocytes and day 5 p.p. for the T1-prospermatogonia. On these two days the balance was reached between the cells entering and leaving the S-phase. The nuclear volumes of the postmitotic oocytes and T1-prospermatogonia are approximately half the size of those of their precursors. Until day 5 p.p. the nuclear volumes of the oocytes and T1-prospermatogonia increase about fivefold. The degeneration index of the oocytes is considerably higher than that of the T1-prospermatogonia; postnatally it is especially high. T 2 prospermatogonia arise by mitosis of the T1-prospermatogonia on day 4 and 5 p.p. The nuclei of this cell type are smaller than those of T1-prospermatogonia. T2-prospermatogonia enter mitosis on day 6 p.p and give rise to A-spermatogonia.
Zusammenfassung
Bei der Ratte findet die sexuelle Differenzierung der Gonade zwischen dem 14. und 15. Tag post conceptionem (p.c.) statt. Während dieser Zeit teilen sich die Oogonien und deren Parallelpopulation—die M-prospermatogonien (multiplying prospermatogonia) oder I-Gonocyten—sehr häufig. Um den 17. Tag p.c. tritt die letzte Generation der Oogonien bzw. der M-prospermatogonien in die Mitose. Die Mitosen bilden häufig “synchronisierte Gruppen”. Die postmitotischen Kerne ihrer Tochterzellen—der Oocyten und der T 1 prospermatogonien (primary transitional prospermatogonia) oder II-Gonocyten—sind klein. Ihr Chromatin ist in Form gröberer Schollen der Kernmembran angelagert. Auf diese Weise kommt das typische “krustenförmige” Aussehen bzw. die Ähnlichkeit mit den Prophasen der Oogonien und M-prospermatogonien zustande. Die Oocyten durchlaufen zunächst die G1-phase (etwa 10 Std Dauer) und treten dann—am Ende des Präleptotänstadiums—in die S-phase. Dann passieren sie die verschiedenen Stadien der meiotischen Prophase und treten vom 3. Tag post partum (p.p.) ab in das Dictyotänstadium. Die T1-prospermatogonien hingegen befinden sich etwa 10 Tage lang in der G1-phase, ohne wesentliche morphologische Veränderungen aufzuweisen. Vom 4. Tag p.p. an durchlaufen sie die S-Phase. Die S-Phasen-Dauer (D-S) beider Zellarten beträgt 11.5 Std und wurde durch Doppelmarkierung mit 14C- und 3H-Thymidin bestimmt. Als am besten geeignete Termine für die Bestimmung der D-S erwiesen sich bei den Oocyten der 18. Tag p.c. und bei den T1-prospermatogonien der 5. Tag p.p. Zu diesen beiden Zeitpunkten war die Anzahl der in die S-phase ein-und austretenden Oocyten bzw. T1-prospermatogonien gleich, die Zellen in S-phase befanden sich im “steady state”. Das Kernvolumen der Oogonien und M-prospermatogonien ist etwa doppelt so groß wie das der postmitotischen Oocyten und T1-prospermatogonien. Bis zum 5. Tage p.p. nimmt das Kernvolumen der Oocyten und T1-prospermatogonien um etwa das Fünffache zu. Der Degenerationsindex der Oocyten liegt wesentlich höher als der der T1-prospermatogonien; er ist postnatal besonders hoch. Aus den T1-prospermatogonien gehen am 4. und 5. Tage p.p. durch Teilung die T 2-prospermatogonien (secondary transitional prospermatogonia) hervor. Die Kerne dieses Zelltyps sind etwas kleiner also die der T1-prospermatogonien. Die T2-prospermatogonien treten am 6. Tage p.p. in die Mitose; es entstehen die ersten A-spermatogonien.
Similar content being viewed by others
References
Abercrombie, M.: Estimation of nuclear population from microtonic sections. Anat. Rec. 94, 239–247 (1946)
Ancel, P., Bouin, P.: Recherches expérimentales sur l'origine des gonocytes dans le testicule des Mammifères. C. R. Ass. Anat. 21, 1–11 (1926)
Baker, G. T.: Gametogenesis. Acta endocr. (Kbh.) 71, Suppl. 166, 13–41 (1972)
Baxter, J. S.: Alkaline phosphatase in primordial germ cells in a 10 mm human embryo (Abstr.). Int. Anat. Congr. Oxford, p. 17–18 (1950)
Beaumont, M. H., Mandl, A. M.: A quantitative and cytological study of oogonia and oocytes in the foetal and neonatal rat. Proc. roy. Soc. B 155, 557–579 (1962)
Beaumont, H. M., Mandl, A. M.: A quantitative study of primordial germ cells in the male rat. J. Embryol. exp. Morph. 11, 715–740 (1963)
Chalkley, H. W.: Method for the quantitative morphologic analysis of tissue. J. nat. Cancer Inst. 4, 47–53 (1943)
Clermont, Y.: Cinétique de la spermatogénèse chez les mammifères. Arch. Anat. micr. Morph. exp. 56, Suppl. to No. 3–4, 7–60 (1967)
Clermont, Y.: Kinetics of spermatogenesis in mammals: seminiferous epithelium cycle and spermatogonial renewal. Physiol. Rev. 52, 198–236 (1972)
Clermont, Y., Perey, B.: Quantitative study of the cell population of the seminiferous tubules in immature rats. Amer. J. Anat. 100, 241–268 (1957)
Courot, M., Hochereau, M. T., Ortavant, R.: Spermatogenesis. In: The testis. ed. A. D. Johnson, W. R. Gomes, and N. L. van Demark, vol. 1, p. 339–434. New York: Academic Press 1970
Crone, M., Levi, E., Peters, H.: The duration of the premeiotic DNA synthesis in mouse oocytes. Exp. Cell Res. 39, 678–688 (1965)
Diab, I. M., Roth, L. J.: Autoradiographic differentiation of free, bound, pure and impure thymidine 3H1. Stain Technol. 45, 285–291 (1970)
Dym, M., Fawcett, D. W.: Further observations on the numbers of spermatogonia, spermatocytes, and spermatids connected by intercellular bridges in the mammalian testis. Biology of Reproduction 4, 195–215 (1971)
Eigel, T.: Histologische and autoradiographische Untersuchungen der Wandzellen der Wistar-ratte während der Evolution der II-Gonocyten. Inaug.-Diss. mediz. Fakult. Düsseldorf 1974
Falin, L. I.: The development of genital glands and the origin of germ cells in human embryo-genesis. Acta ant. (Basel) 72, 195–232 (1969)
Fawcett, D. W.: Intercellular bridges. Exp. Cell Res., 8, Suppl., 174–187 (1961).
Fischer, A. B.: Personal communication (1974)
Franchi, L. L., Mandl, A. M., Zuckerman, S.: The development of the ovary and the process of oogenesis. In: The ovary, vol. 1. Eds. S. Zuckerman, A. M. Mandl and P. Eckstein, p. 1–88. London: Academic Press 1962
Hertig, A. T., Adams, E., McKay, D. G., Rock, J., Milligan, W. J., Menkin, M. F.: A thirteen-day human ovum studied histochemically. Amer. J. Obstet. Gynec. 76, 1025–1043 (1958)
Hilscher, B., Hilscher, W., Delbrück, G., Lerouge-Bénard, B.: Autoradiographische Bestimmung der S-Phasen-Dauer der Gonocyten bei der Wistarratte durch Einfach- und Doppelmarkierung. Z. Zellforsch. 125, 229–251 (1972)
Hilscher, W.: Kinetik der Präspermatogenese und Spermatogenese. 68. Versamml. der Anat. Ges. in Lausanne, 8–12. 4. 1973. Verh. Anat. Ges. 68, 39–62 (1974)
Hilscher, W., Hilscher, B.: Comparative studies on oogenesis and prespermatogenesis in the Wistar rat under normal and pathological conditions. Ann. Biol. anim. Bioch. Biophys. 13, 127–136 (1973)
Hilscher, W., Hilscher, B., Gauss, G., Lippers, P., Bülthoff, B.: Untersuchungen zur Kinetik der Gonocyten und Stützzellen der Wistarratte unter normalen und pathologischen Bedingungen. Andrologie 4, 311–325 (1972)
Hilscher, W., Makoski, H. B.: Histologische und autoradiographische Untersuchungen zur Präspermatogenese der Ratte. Z. Zellforsch. 86, 327–350 (1968)
Hilscher, W., Maurer, W.: Autoradiographische Bestimmung der Dauer der DNS-Verdopplung und ihres zeitlichen Verlaufs bei Spermatogonien der Ratte durch Doppelmarkierung mit C-14- und H-3-Thymidin. Naturwissenschaften 49, 352 (1962)
Hollweg, S.: Autoradiographische Bestimmung der Dauer der DNS-Verdopplung und des Generationenzyklus, sowie der anderen Teilphasen des Zyklus bei fetalen Zellarten der Ratte. Inaug.-Diss., Köln 1966
Holstein, A. F., Wartenberg, H.: On the cytomorphology of human spermatogenesis. In: Portschritte der Andrologie, vol. 1, hrsg. v. C. Schirren, p. 8–12. Berlin: Grosse 1970
Horstmann, E., Wartenberg, H.: Fortpflanzungszellen. In: Grundlagen der Cytologie. Kap. XIX. Hrsg. v. Hirsch, Ruska, Sitte, S. 533–589. Jena: G. Fischer 1973
Huckins, C., Clermont, Y.: Evolution of gonocytes in the rat testis during late embryonic and post-natal life. Extrait des Arch. Anat. Hist. Embryol. norm. exp. 51, 343–354 (1968)
Kennelly, J. J., Foote, R. H., Jones, R. C.: Duration of premeiotic deoxyribonucleic acid synthesis and the stages of prophase in rabbit oocytes. J. Cell Biol. 47, 577–584 (1970)
Kohl, K.: Quantitative Untersuchungen zur Kinetik der Leydigzellen während der Evolution der T1-prospermatogonien. Inaug.-Diss., Düsseldorf 1975
Leblond, C. P., Clermont, Y.: Definition of the stages of the cycle of the seminiferous epithelium in the rat. Ann. N.Y. Acad. Sci. 55, 548–573 (1952)
Lennartz, K. J., Maurer, W.: Autoradiographische Bestimmung der Dauer der DNS-Verdopplung und der Generationszeit beim Ehrlich-Aszitestumor der Maus durch Doppelmarkierung mit C-14- und H-3 Thymidin. Z. Zellforsch. 63, 478–495 (1954)
Lippers, P.: Beiträge zur Kinetik der Stützzellen und Wandzellen während der Evolution der II-Gonocyten; histologische und autoradiographische Untersuchungen an Hoden von Wistarratten. Inaug.-Diss., mediz. Fakult. Düsseldorf 1974
Mauléon, P.: Cinétique de l'ovogenèse chez les mammifères. Arch. Anat. micr. Morph. exp. 56, 125–150 (1967)
Maurer, W.: Personal communication (1972)
McKay, D. G., Hertig, A. T., Adams, E. C., Danziger, S.: Histochemical observations of the germ cell of human embryos. Anat. Rec. 117, 201–219 (1953)
McKay, D. G., Hertig, A. T., Adams, E. C., Danziger, S.: Histochemical horizons in human embryos. I. Five millimeter embryo—Streeter Horizon XIII. Anat. Rec. 122, 125–144 (1955)
Meyer, D. B.: Application of the periodic acid-Schiff technique to whole chick embryos. Stain Technol. 35, 83–89 (1960)
Meyer, D. B.: The intra-embryonic migration of primordial germ cells in staged chick embryos (Abstr.). Anat. Rec. 139, 314–315 (1961)
Meyer, D. B.: The migration of primordial germ cells in the chick embryo. Develop. Biol. 10, 154–190 (1964)
Mintz, B.: Germ cell origin and history in the mouse: genetic and histochemical evidence (Abstr.) Anat. Rec. 127, 2 (1957)
Mintz, B.: Continuity of the female germ cell line from embryo to adult. Arch. Anat. micr. Morph. exp. 48, 155–172 (1959)
Mintz, B.: Formation and early development of germ cells. Symp. Germ Cells and Development, Inst. int. d'Embroyl. Fond. A. Baselli (1960)
Neumann, F., Steinbeck, H., Elger, W.: Sexualdifferenzierung. Symp. dtsch. Ges. Endokrin. 16, 58–82 (1970)
Novi, A. M., Saba, P.: An electron microscopic study of the development of rat testis in the first 10 postnatal days. Z. Zellforsch. 86, 313–326 (1968)
Oldham, K. G.: Problems in the Radiometric Assessment of Protein and Nucleic Acid Synthesis. Analyt. Biochem. 44, 143–153. (1971)
Peters, H., Crone, M.: DNA synthesis on oocytes of mammals. Arch. Anat. micr. Morph. exp. 56, 160–170 (1967)
Pilgrim, C., Maurer, W.: Autoradiographische Bestimmung der DNS-Verdopplungszeit ver-schiedener Zellarten von Maus und Ratte bei Doppelmarkierung mit H-3- und C-14-Thymidin. Naturwissenschaften 49, 544–545 (1962)
Pilgrim, C., Maurer, W.: Autoradiographische Untersuchungen über die Konstanz der DNS-Verdopplungs-Dauer bei Zellarten von Maus und Ratte durch Dopplungsmarkierung mit H-3- und C-14-Thymidin. Exp. Cell Res. 37, 183–199 (1965)
Pincerton, J. H. M., McKay, D. G., Adams, E. C., Hertig, A. T.: Development of the human ovary, a study using histochemical technics. Obstet. Gynec. 18, 152–181 (1961)
Politzer, G.: Über einen menschlichen Embryo mit 18 Ursegmentpaaren. Über Zahl, Lage und Beschaffenheit der “Urkeimzellen” eines menschlichen Embryos mit 26–27 Ursegmentpaaren. Z. Anat. Entwickl.-Gesch. 87, 766–780 (1928)
Politzer, G.: Über einen menschlichen Embryo mit sieben Urvvirbelpaaren. Z. Anat. Entwickl.-Gesch. 93, 386–128 (1930)
Politzer, G.: Die Keimbahn des Menschen. Z. Anat. Entwickl.-Gesch. 100, 331–361 (1933)
Roosen-Runge, E. C., Anderson, D.: The development of the interstitial cells in the testis of the albino rat. Acta anat. (Basel) 37, 125–137 (1959)
Roosen-Runge, E. C., Giesel, L. O.: Quantitative studies on spermatogenesis in the albino rats. Amer. J. Anat. 87, 1–30 (1950)
Roosen-Runge, E. C., Leik, J.: Gonocyte degeneration in the postnatal male rat. Amer. J. Anat. 122, 275–300 (1968)
Sapsford, C. S.: Changes in the cells of the sex cords and the seminiferous tubules during development of the testis of the rat and mouse. Austr. J. Zool. 10, 178–192 (1962)
Sapsford, C. S.: Changes in the size of germ cell nuclei during the development of the testis of the ram and rat. Austr. J. Zool. 12, 127–149 (1964)
Sapsford, C. S.: The synthesis of DNA and nuclear protein by gonocytes in the testes of normal and X-irradiated rats. Aust. J. exp. Biol. med. Sci. 18, 653–664 (1965)
Schultze, B.: Die Orthologie und Pathologie des Nucleinsäure- und Eiweissstoffwechsels der Zelle im Autoradiogramm. In: Handbuch der Allgemeinen Pathologie. Hrsg. v. H.-W. Altmann u.a., Bd. 2, T. 5, S. 466–670. Berlin-Heidelberg-New York: Springer 1968
Wand, M., Zeuthen, E., Evans, E. A.: Tritiated Thymidine: Effect of Decomposition by Self-Radiolysis on Specifity as a Tracer DNA Synthesis. Science 157, 436–438 (1967)
Wartenberg, H.: Spermatogenese-Oogenese: ein cytomcrpholcgischer Vergleich. 68. Versamml. der Anat. Ges. in Lausanne, 8.-12. 4. 1973. (Im Druck)
Wartenberg, H., Holstein, A.-F., Vossmeyer, J.: Zur Cytologie der pränatalen Gonaden-Entwicklung beim Menschen. II. Elektronenmikroskopische Untersuchungen über die Cytogenese von Gonocyten und fetalen Spermatogonien im Hoden. Z. Anat. Entwickl.-Gesch. 134, 165–185 (1971)
Wegener, K., Hollweg, S., Maurer, W.: Autoradiographische Bestimmung der Dauer der DNS-Verdopplungszeit und anderer Teilphasen des Zell-Zyklus bei fetalen Zellarten der Ratte. Z. Zellforsch. 63, 309–326 (1964)
Witschi, E.: Migration of the germ cells of human embryos from the yolk sac to the primitive gonadal folds. Contrib. Embryol. 209, 67–80 (1948)
Addendum
Hilscher, B., Bülthoff-Ohnolz, B.: Vergleichende histologische und autoradiographische Untersuchungen der verschiedenen Phasen des Zellzyklus von Oocytes, II-Gonocyten und Spermatocyten der Wistarratte. Verh. Anat. Ges. 68, 99–105 (1974)
Hilscher, W., Hilscher, B.: Autoradiographische Untersuchungen über die Kinetik der Sperma-togenese der Wistarratte unter besonderer Berücksichtigung der Spermatocytogenese. Z. Zellforsch. 96, 625–640 (1969)
Monesi, V.: Autoradiographic study of DNA synthesis and the cell cycle in spermatogonia and spermatocytes of mouse testis, using tritiated thymidine. J. Cell Biol. 14, 1–18 (1962)
Author information
Authors and Affiliations
Additional information
Dedicated to Professor Dr. Dr. h.c. H. Meessen for his 65th birthday.
The expenses incurred in this study were partially defrayed from grants by the “Deutsche Forschungsgemeinschaft”.
Rights and permissions
About this article
Cite this article
Hilscher, B., Hilscher, W., Bülthoff-Ohnolz, B. et al. Kinetics of gametogenesis. Cell Tissue Res. 154, 443–470 (1974). https://doi.org/10.1007/BF00219667
Received:
Issue Date:
DOI: https://doi.org/10.1007/BF00219667